For almost 150 years, standing balance has been regarded as a window into neuromuscular control. Difficult tasks, which involve sensory or mechanical manipulations of quiet standing, are particularly useful for revealing fundamental neural control strategies. We now know that several brain areas, including the cortex are involved in standing balance control. However, much is yet to be learnt about how cortical inputs tune muscle activation in increasingly difficult standing tasks. This thesis addressed three major questions related to cortical control of standing balance.

First, we examined what cortical neurophysiological processes contribute to standing balance control and whether they correlate with postural sway dynamics. To this aim, transcranial magnetic stimulation (TMS) was used to examine the neural excitability of single muscles - tibialis anterior (chapter 2) and peroneus longus (chapter 3). Corticospinal excitability is correlated with sway velocity;​ however, though cortical inhibition and facilitation are modulated in response to increasing task difficulty, they are independent of sway velocity. We conclude that corticospinal excitability tunes current muscle activation and consequently sway velocity, whereas task difficulty related changes in cortical inhibition and facilitation likely reflect other aspects of postural control like planning and preparation for potential perturbations.

Next, we examined how the cortex contributes to the co-ordination between multiple lower extremity muscles comprising functional synergies. To this aim, EMG-EMG coherence was used to examine cortical common inputs to groups of lower extremity muscles (chapter 4). Agonist-agonist coherence would support a reciprocal control strategy in which agonist and antagonist activation is temporally alternated, while agonist-antagonist coherence would support a stiffness strategy in which agonists and antagonists are activated simultaneously. We found that task difficulty related increases in cortical inputs favor reciprocal control. Additionally, the common inputs to specific pairs of muscles are in line with the biomechanical demands of each task.

Lastly, we examined factors contributing to individual differences in the neural control of standing. Individual cognitive attributes like confidence are known to influence balance but the neural processes mediating these effects are poorly understood. In Chapter 5, we found that task difficulty related modulation of intracortical facilitation (ICF) is correlated with the participants’ self-reported balance confidence, suggesting that ICF can mediate the effects of confidence on muscle activation in standing. On a different note, intrinsic neural excitability, driven by factors like neurotransmitter concentration, synaptic strength etc., can drive individual differences in TMS outcomes. Supplementary analysis of data from chapter 3 provides preliminary evidence that intrinsic neural excitability influences task difficulty related modulation of cortical excitability and can consequently account for individual differences in neural control of standing balance.

Chapter 6 summarizes our main findings regarding the role of cortical inputs to lower extremity muscles in the control of standing balance. Corticospinal excitability of single muscles is directly associated with sway velocity. However, task difficulty changes in cortical excitability likely contribute to other postural goals, besides sway control. Additionally, we found that cortical inputs to multiple muscles favor reciprocal control which is inherently more complex than stiffness control. Finally, the effects of cognitive attributes like confidence on motor performance are likely mediated by cortical neurophysiological processes. The main conclusion is that the cortex plays a role in the higher order planning and processing required for determining muscle activation patterns in increasingly difficult standing tasks.

Al 150 jaar wordt de staande balans gezien als een taak die inzicht geeft in neuromusculaire controle. Vooral moeilijke taken waarbij de staande balans sensorisch of mechanisch gemanipuleerd wordt, kunnen fundamentele neurale controle strategieën bloot te leggen. We weten nu dat verschillende hersengebieden, inclusief de cortex, betrokken zijn bij de controle van de staande balans. Er is echter nog veel onbekend over hoe de corticale input de spieractiviteit bijstelt wanneer de taak moeilijker wordt. Dit proefschrift gaat in op drie belangrijke vraagstukken met betrekking tot de corticale controle van de staande balans.

Eerst onderzochten we welke corticale neurofysiologische processen bijdragen aan de controle van de staande balans en of deze samenhangen met de dynamische beweging van het lichaamszwaartepunt. Transcraniële magnetische stimulatie (TMS) werd gebruikt om de neurale prikkelbaarheid van afzonderlijke spieren te onderzoeken – m. tibialis anterior (hoofdstuk 2) en m. peroneus longus (hoofdstuk 3). Hoewel corticale inhibitie en facilitatie wel gemoduleerd worden als gevolg van de moeilijkheid van de taak, blijken ze onafhankelijk van de snelheid van de beweging van het lichaamszwaartepunt. De corticospinale prikkelbaarheid bleek wel samen te hangen met de bewegingen van het lichaamszwaartepunt. Uit deze resultaten wordt geconcludeerd dat corticospinale prikkelbaarheid de spieractiviteit afstelt en daarmee ook de snelheid van de beweging van het lichaamszwaartepunt bepaald. Veranderingen in de corticale inhibitie en facilitatie die afhankelijk zijn van de moeilijkheid van de taak geven waarschijnlijk andere aspecten van de houdingscontrole weer, zoals planning en voorbereiding op mogelijke verstoringen.

Vervolgens werd onderzocht wat de bijdrage is van de cortex aan de coördinatie tussen verschillende spieren in de onderste extremiteit, in termen van functionele synergiën. De mate van EMG-EMG-coherentie werd gebruikt om corticale gemeenschappelijke input voor groepen spieren van de onderste extremiteit te onderzoeken (hoofdstuk 4). Agonistagonist coherentie zou een controle strategie ondersteunen waarbij agonist en antagonist om en om geactiveerd worden. Agonist-antagonist coherentie zou een stijfheidsstrategie ondersteunen waarbij de agonist en de antagonist tegelijkertijd worden geactiveerd. Er werd gevonden dat de aan de moeilijkheid van de taak gerelateerde toename in de corticale input de controle strategie ondersteunt waarbij de agonist en de antagonist om en om geactiveerd worden. Bovendien is de gemeenschappelijke input van de specifieke spierparen in overeenstemming met de biomechanische eisen van elke taak.

Ten slotte werd onderzocht welke factoren bijdragen aan de individuele verschillenden in de neurale controle van de staande balans. Individuele cognitieve eigenschappen zoals vertrouwen, staan erom bekend dat ze de balans beïnvloeden. De neurale processen die deze effecten mediëren worden nog onvoldoende begrepen. In hoofdstuk 5 hebben we vastgesteld dat de aan de taakmoeilijkheid gerelateerde modulatie van de intracorticale facilitatie (ICF) gecorreleerd is aan het zelf gerapporteerde balansvertrouwen van de deelnemers. Dit suggereert dat ICF de effecten van balansvertrouwen op de spieractivatie kan regelen. Aan de andere kant zorgt ook de intrinsieke neurale prikkelbaarheid, aangedreven door factoren zoals de concentratie van neurotransmitters en de synaptische sterkte, voor individuele verschillen in TMS uitkomsten. Aanvullende analyse van de data uit hoofdstuk 3 levert voorlopig bewijs dat intrinsieke neurale prikkelbaarheid, invloed heeft op de aan de moeilijkheid van de taak gerelateerde modulatie van corticale prikkelbaarheid en daarmee individuele verschillen in de neurale controle van de balans kan verklaren.

Hoofdstuk 6 vat de belangrijkste bevindingen met betrekking tot de rol van de corticale input naar de spieren van de onderste extremiteit tijdens de controle van de staande balans samen. Corticospinale prikkelbaarheid van een enkele spier is direct geassocieerd met de beweging van het lichaamszwaartepunt. Echter, de aan de taakmoeilijkheid gerelateerde veranderingen dragen waarschijnlijk bij aan andere aspecten van de houdingscontrole, anders dan de snelheid van de beweging van het lichaamszwaartepunt. Bovendien bleek dat wanneer er corticale input naar meerdere spieren gaat de controle strategie wordt gebruikt die de agonist en de antagonist om en om activeert (reciproque controle),. Ten slotte worden de effecten van cognitive aspecten zoals vertrouwen op de motorische prestaties waarschijnlijk gemedieerd door corticale neurofysiologische processen. De belangrijkste conclusie is dat de cortex een rol speelt in de hogere orde planning en verwerking die nodig is voor het bepalen van spieractivatiepatronen in steeds moeilijkere staande balans taken.